Mentre Gregor e la sorellina Boots sono nella loro casa di New York, la madre malata è affidata alle cure dei Sottomondo. E benché la famiglia riceva frequenti aggiornamenti sulle sue condizioni di salute, tutti sanno che Gregor dovrà presto riprendere il proprio ruolo di guerriero, fondamentale per la sopravvivenza del popolo nascosto sotto la città. La situazione è tragica. I vulnerabili piluccatori, i topi, continuano a scomparire e la giovane regina Luxa vuole scoprire il perché. Accompagnato da Boots, Gregor unisce le proprie forze a quelle di Luxa, per difendere il Sottomondo e svelare un segreto più sinistro di quanto si possa immaginare. Il Flagello, il cucciolo di ratto bianco della profezia, ormai adolescente e cresciuto a dismisura, ha perso la testa ed è diventato preda delle forze del male...
